Effets positifs des bulles en tant que prédicteur d'alimentation sur le comportement de la truite arc-en-ciel d'élevage | Guangzhou BlueStream Ventures Group Co., Ltd.

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 11368 (2022) Citer cet article

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L'enrichissement professionnel apparaît comme une stratégie prometteuse pour améliorer le bien-être des animaux d'élevage. Cette forme d'enrichissement vise à stimuler les capacités cognitives des animaux en leur offrant plus d'opportunités d'interagir avec leur environnement et de le contrôler. La prévisibilité des événements quotidiens saillants, et en particulier la prévisibilité de l'alimentation, est actuellement l'une des stratégies d'enrichissement occupationnel les plus étudiées et peut prendre plusieurs formes. Chez les poissons, alors que la prévisibilité temporelle de l'alimentation a été largement étudiée, la prévisibilité signalée (basée sur un signal, tel que la lumière ou le son) a reçu peu d'attention. Selon le type de prévisibilité utilisé et l'écologie de l'espèce, les effets sur le bien-être des poissons diffèrent souvent. La présente étude visait à déterminer quelle prévisibilité alimentaire serait la plus appropriée pour la truite arc-en-ciel, le principal poisson d'élevage continental en Europe, et quelles pourraient en être les conséquences pour son bien-être. Nous avons testé quatre conditions de prévisibilité de l'alimentation : temporelle (basée sur l'heure de la journée), signalée (basée sur la diffusion des bulles), temporelle + signalée (basée sur l'heure et la diffusion des bulles) et imprévisible (heures d'alimentation aléatoires). Les résultats comportementaux et zootechniques enregistrés étaient l'activité de nage, les comportements agressifs, les accélérations et les sauts, la réactivité émotionnelle et la croissance. Nos résultats ont montré que la truite arc-en-ciel peut prédire les tétées quotidiennes en se basant sur le temps et/ou les bulles comme prédicteurs dès deux semaines de conditionnement, comme en témoigne leur activité de nage accrue avant de se nourrir ou lors de tests d'omission de nourriture, ce qui a permis de renforcer leur réponse conditionnée. La prévisibilité temporelle à elle seule a entraîné une augmentation des comportements agressifs avant l'alimentation, des rafales d'accélérations et des sauts, ce qui suggère que l'utilisation du temps comme seul prédicteur de l'alimentation dans les pratiques d'élevage peut être préjudiciable au bien-être des poissons. La prévisibilité signalée avec des bulles seules a entraîné moins de comportements agonistiques avant l'alimentation, d'accélérations et de sauts que dans la condition de prévisibilité temporelle. La combinaison de la prévisibilité temporelle et signalée a suscité la réponse conditionnée la plus élevée et le niveau des comportements d'agression avant l'alimentation, des rafales d'accélérations et des sauts avait tendance à être plus faible que pour la prévisibilité temporelle seule. Fait intéressant, l'activité de nage des poissons pendant la diffusion des bulles a également révélé que les bulles étaient très attrayantes, quelle que soit leur condition. La croissance et la réactivité émotionnelle de la truite arc-en-ciel n'ont pas été affectées par la condition de prévisibilité. Nous concluons donc que l'utilisation de bulles comme prédicteur d'alimentation pourrait représenter une approche intéressante pour améliorer le bien-être de la truite arc-en-ciel dans les élevages, en agissant à la fois comme un enrichissement professionnel et physique.

Un moyen potentiel d'améliorer le bien-être des animaux en captivité est de leur donner la possibilité d'interagir activement avec leur environnement en relevant des défis modérés, en contrôlant certains aspects de l'environnement ou en anticipant des événements spécifiques, mobilisant ainsi leurs capacités cognitives. Cette pratique vise à améliorer (ou enrichir) les conditions de logement et est appelée enrichissement occupationnel (ou cognitif)1,2. Permettre aux animaux captifs de prédire les événements positifs (par exemple, l'alimentation) et/ou aversifs (par exemple, la manipulation) par l'utilisation de paradigmes de conditionnement classiques leur offre la possibilité d'acquérir une plus grande connaissance de leur environnement, d'être mieux préparés et de mieux faire face aux éventuels changements environnementaux3,4,5. Il existe différents types de prévisibilité (c'est-à-dire, avoir des informations sur la régularité des événements quotidiens saillants6) basés sur deux types principaux : (i) la prévisibilité temporelle, lorsqu'un événement se produit à des intervalles de temps fixes (temporairement prévisible) ; (ii) la prévisibilité signalée, lorsqu'un signal (CS, stimulus conditionné) précède un événement positif ou négatif (US, stimulus inconditionné) déclenchant une réponse spontanée. La prévisibilité temporelle repose sur la capacité de l'animal à synchroniser ses processus comportementaux et physiologiques pour les différents événements qu'il rencontre dans son environnement7. Ce type de prévisibilité est inhérent à l'horloge biologique de l'animal et est donc potentiellement plus long à apprécier que la prévisibilité signalée qui repose sur la réussite de l'animal au conditionnement classique.

La plupart des études sur les effets de la prévisibilité pour les animaux en captivité se sont concentrées sur un événement positif particulier, la distribution d'aliments. Ces études ont montré que cette prévisibilité suscitait une activité d'anticipation alimentaire (FAA), un indicateur possible d'émotions positives en raison de l'activation des circuits neuronaux de récompense6,8.

Chez les poissons, peu d'études ont jusqu'à présent étudié les effets sur le bien-être de l'anticipation de l'alimentation, la prévisibilité temporelle étant la condition la plus étudiée. Par exemple, une meilleure croissance a été observée pour différentes espèces de poissons (daurade, Sparus aurata9, bar, Dicentrarchus labrax10 et cabillaud, Gadus morhua11), lorsque les tétées étaient distribuées à un horaire fixe de 2 à 4,5 mois. Pour la morue franche, il a également été constaté que la prévisibilité temporelle réduisait les dommages aux nageoires des poissons11. De plus, la prévisibilité temporelle a induit la FAA avant l'alimentation, associée à une activité de nage totale réduite pendant les périodes sans nourriture pour la dorade9. Cependant, il a également été rapporté que la prévisibilité temporelle induisait des comportements agressifs chez les saumons (Salmo salar) et n'avait aucun effet sur la croissance corporelle12.

Contrairement à la prévisibilité temporelle de l'alimentation, la prévisibilité de l'alimentation signalée dans la pisciculture et ses effets sur le bien-être animal ont été peu étudiés. Il a déjà été démontré que de nombreux CS conditionnaient avec succès les poissons à l'alimentation, comme une lumière13,14,15,16,17, une carte18, le niveau d'eau19 ou un son20,21, mais leurs effets sur le bien-être des poissons étaient mineurs ou n'ont pas été étudiés. . En utilisant le conditionnement classique pendant deux semaines, les chercheurs ont montré que la signalisation de l'alimentation par un CS (lumière) diminuait les niveaux de cortisol et conduisait à un état émotionnel positif chez la dorade17. A l'inverse, donner au tilapia (Oreochromis mossambicus) la possibilité d'anticiper les tétées par un signal visuel (une carte rayée jaune et noire) pendant trois semaines semble induire une augmentation du cortisol plasmatique après un stress aigu18. Chez les saumons, deux mois de conditionnement à la lumière pour l'alimentation n'ont eu aucun effet ou ont eu des effets négatifs sur les paramètres de croissance16. Ces écarts entre les études peuvent dépendre de l'écologie de l'espèce et du type ou de la pertinence du stimulus utilisé. De plus, les effets variables observés entre les prévisibilités temporelles et signalées peuvent être liés aux rôles contradictoires joués par l'horloge biologique inhérente du poisson et un stimulus neutre (et peut-être non pertinent) avertissant de l'imminence de l'alimentation. Contrairement aux mammifères captifs, peu d'études ont été menées chez les poissons pour conclure à un effet clair de la prévisibilité de l'alimentation sur le bien-être22. Des recherches supplémentaires sont donc nécessaires pour identifier les enrichissements professionnels les plus appropriés pour les poissons d'élevage.

Pour approfondir nos connaissances sur le type de prédicteur (temporel et/ou signalé) le plus facile à apprendre pour les poissons d'élevage et les conséquences sur le bien-être de ces enrichissements professionnels, nous avons étudié la truite arc-en-ciel (Oncorhynchus mykiss), le principal poisson continental d'élevage en Europe23 comme modèle animal. Quatre conditions de prévisibilité de l'alimentation ont été appliquées sur deux semaines : temporelle (basée sur l'heure de la journée), signalée (basée sur la diffusion des bulles), temporelle + signalée (basée sur l'heure et la diffusion des bulles) et imprévisible (alimentation aléatoire). La diffusion de bulles a été choisie comme stimulus conditionné (CS) pour ses propriétés intéressantes, car en plus d'être visible et audible pour tous les poissons dans le réservoir en même temps, elle fournit également une stimulation tactile au poisson et pourrait facilement être appliquée chez les poissons. fermes. Pour chaque condition, l'activité de nage du groupe de poissons a été enregistrée avant l'alimentation pour évaluer l'efficacité de chaque prédicteur. Ensuite, plusieurs indicateurs de bien-être ont été observés au cours de la période expérimentale : comportements agressifs, explosions d'accélérations et de sauts, réactivité émotionnelle, anorexie induite par le stress - tous tendant à indiquer un mauvais bien-être lorsqu'il est augmenté -, et une meilleure croissance indiquant un bon bien-être. À la fin de la période de deux semaines, des tests d'omission de nourriture ont été effectués pour évaluer l'activité des poissons pendant les omissions et la frustration, mesurée par les comportements agressifs24,25.

Poids du poisson (Moyenne ± SEM : BULLE + TEMPS : 9,03 ± 0,37 g ; BULLE : 9,89 ± 0,36 g ; TEMPS : 9,56 ± 0,31 g ; ALÉATOIRE : 9,75 ± 0,45 g), taille du corps (Moyenne ± SEM : 8,79 ± 0,16 cm ; 9,21 ± 0,12 cm ; 9,12 ± 0,14 cm ; 9,11 ± 0,17 cm, respectivement) et le facteur K (moyenne ± SEM : 1,33 ± 0,04 ; 1,26 ± 0,02 ; 1,27 ± 0,03 ; 1,28 ± 0,03, respectivement) n'étaient pas significativement différents entre les traitements à la fin de l'expérience (P = 0,40 ; P = 0,19 ; P = 0,36 respectivement).

Au jour 1, les truites ont présenté une activité similaire en réponse à la diffusion des bulles dans la zone des bulles, quel que soit leur traitement (LMM : P = 0,13 ; Fig. 1A). Indépendamment des traitements, l'activité de nage du groupe (voir la section méthodes pour la description des variables) était plus élevée lors de la dernière diffusion de bulles par rapport à la première le jour 1 (LMM, χ2 = 10,71, df = 2, P = 0,005 ; Tukey, P = 0,01 ).

Pourcentage médian (quartiles : 25 %, 75 %) de l'activité du groupe de poissons (% de pixels différents entre deux images successives) le jour 1 (A) et le jour 12 (B) du conditionnement. L'activité est mesurée dans la zone des bulles pendant les 15 s de bulles jusqu'aux 5 s d'intervalle de temps après bulles pour tous les traitements, correspondant à la période avant l'alimentation prévue pour les traitements BUBBLE + TIME et BUBBLE (durée totale d'analyse de 20 s). Le point noir à l'intérieur des cases représente la valeur moyenne (tests post-hoc de Tukey).

Au dernier jour de conditionnement (jour 12), nous avons trouvé un effet significatif du traitement (LMM, χ2 = 9,31, df = 3, P = 0,03 ; Fig. 1B) et du moment de diffusion des bulles (LMM, χ2 = 10,29, df = 2, P = 0,006) sur l'activité de groupe. Cependant, les analyses post-hoc n'ont révélé aucune différence significative entre les traitements (Tukey, tous P> 0, 05), à l'exception d'une tendance à une activité plus élevée chez les poissons BUBBLE + TIME que chez les poissons TIME (Tukey, P = 0, 08; Fig. 1B).

Au jour 12, la dernière diffusion de bulles a induit une activité accrue par rapport aux premières (Tukey, premier-dernier : P = 0,05 ; troisième-dernier : P = 0,02). L'absence d'une activité significativement plus élevée dans BUBBLE et BUBBLE + TIME par rapport à TIME et RANDOM le dernier jour de conditionnement était probablement due à une forte attractivité des poissons pour les bulles dans tous les traitements. En effet, l'activité de groupe était significativement plus élevée pendant la diffusion des bulles que pendant les périodes neutres (c'est-à-dire une période de 6 minutes sans alimentation ni diffusion de bulles) dans la zone des bulles, indépendamment des traitements (LMM, χ2 = 1846,10, df = 1, P < 0,001 ; figure 2).

Pourcentage médian (quartiles : 25 %, 75 %) de l'activité du groupe de poissons (% de pixels différents entre deux images successives) dans la zone de la bulle au jour 12 du conditionnement. "Pendant les bulles" représente les 15 s de diffusion des bulles + 5 s d'intervalle de temps pour tous les traitements. La "période neutre" représente des périodes de 6 minutes sans alimentation ni diffusion de bulles. Le point noir à l'intérieur des cases représente la valeur moyenne (test post-hoc de Tukey).

Au jour 1, l'analyse de l'activité du groupe dans l'ensemble du réservoir pendant 6 minutes avant les repas n'a montré aucune différence significative entre les traitements (Fig. 3A). Les poissons TIME ont montré une activité significativement plus élevée avant la dernière alimentation (alimentation 3) par rapport à l'alimentation 1 (traitement d'interaction x nombre d'alimentation : LMM : χ2 = 20,35, df = 11, P = 0,04 ; Tukey, P = 0,03 ; Fig. 3A ).

Pourcentage médian (quartiles : 25 %, 75 %) de l'activité du groupe de poissons (% de pixels différents entre deux images successives) dans l'ensemble du réservoir pendant la période de 6 minutes précédant l'alimentation. Les résultats sont donnés pour chaque traitement et pour les trois repas (A) jour 1 et (B) jour 12 du conditionnement. F1, F2 et F3 correspondent aux trois tétées analysées. Le point noir à l'intérieur des cases représente la valeur moyenne. Différentes lettres latines indiquent des différences significatives entre les traitements, et différentes lettres grecques indiquent des différences entre les tétées (P < 0,05 ; tests post-hoc de Tukey).

Au jour 12, l'activité du groupe pendant cette période de 6 minutes dépendait à la fois du traitement et de l'alimentation (groupe d'interaction x nombre d'alimentation : LMM : χ2 = 28,90, df = 6, P < 0,001 ; Fig. 3B). Ce jour-là, les deux conditions dans lesquelles les poissons pouvaient apprendre à anticiper l'alimentation en utilisant le temps comme prédicteur (BUBBLE + TIME et TIME) présentaient une activité plus élevée avant l'alimentation 3 que chez les poissons BUBBLE (Tukey, P = 0,002 ; P = 0,03 respectivement ; figure 3B). Les poissons BUBBLE + TIME présentaient également une activité plus élevée avant l'alimentation 3 que les poissons RANDOM (Tukey, P = 0,009), ce qui indique que les deux traitements (BUBBLE + TIME et TIME), à la fin du conditionnement, anticipaient la distribution d'aliments en utilisant le temps comme prédicteur, le poisson BUBBLE + TIME étant le plus conditionné temporellement (Fig. 3B).

L'analyse de la fréquence des comportements agonistiques, des bouffées d'accélérations et des sauts durant les 6 min précédant l'alimentation a révélé un effet indépendant du jour (GLMM : χ2 = 10,89, df = 1, P < 0,001) et du traitement (GLMM : χ2 = 17,22, df = 3, P < 0,001). L'effet des jours a révélé que les poissons suscitaient des interactions agonistiques, des rafales d'accélérations et des sauts significativement plus élevés au jour 1 par rapport au jour 12 du conditionnement (Tukey, P < 0,001).

L'effet du traitement a révélé que les poissons TIME exprimaient des comportements agonistiques, des rafales d'accélérations et des sauts significativement plus élevés que les poissons de BUBBLE (Tukey, P = 0,02) et RANDOM (Tukey, P < 0,001). Bien que non significative, la même tendance a été observée entre les traitements TIME et BUBBLE + TIME (Tukey, P = 0,09 ; Fig. 4).

Nombre médian (quartiles : 25 %, 75 %) de comportements agonistiques, de poussées d'accélérations et de sauts marqués par minute dans l'ensemble du réservoir pendant les 6 minutes précédant l'alimentation dans les quatre traitements. Le point noir à l'intérieur des cases représente la valeur moyenne. Des lettres différentes indiquent des différences significatives entre les traitements (P < 0,05 ; tests post-hoc de Tukey).

Bien que les analyses menées pendant le conditionnement n'aient pas permis de montrer que les truites apprenaient à utiliser les bulles comme prédicteur de l'alimentation, les omissions d'alimentation l'ont fait. Analyse de l'activité du groupe aux trois occasions d'omission, pendant la période qui comprenait les 15 s de diffusion des bulles, les 5 s d'intervalle de temps avant l'alimentation prévue pour les traitements BUBBLE + TIME et BUBBLE, et les 25 s qui ont commencé 5 s après la fin des bulles pour tous les traitements, a révélé un effet de traitement uniquement (LMM : χ2 = 30,33, df = 3, P < 0,001). Pendant les omissions d'alimentation, l'activité mesurée dans la zone de la bulle était plus élevée dans BUBBLE + TIME et dans BUBBLE que dans TIME (Tukey, P = 0, 005 et P = 0, 02 respectivement, Fig. 5). De plus, l'activité mesurée dans BUBBLE + TIME était plus élevée que dans RANDOM (Tukey, P = 0,03; Fig. 5).

Pourcentage médian (quartiles : 25 %, 75 %) de l'activité du groupe de poissons (% de pixels différents entre deux images successives) pendant les omissions de nourriture. L'activité est mesurée dans la zone des bulles pendant la diffusion des bulles jusqu'à 30 s après les bulles (durée totale d'analyse de 45 s : 15 s de bulles, les 5 s d'intervalle de temps avant l'alimentation prévue pour les traitements BUBBLE + TIME et BUBBLE, et 25 s après Pour les traitements TIME et RANDOM, la période de 25 s a commencé 5 s après la fin des bulles). Le point noir à l'intérieur des cases représente la valeur moyenne. Des lettres différentes indiquent des différences significatives entre les traitements (P < 0,05 ; tests post-hoc de Tukey).

L'activité de groupe analysée pour la période de 6 minutes qui a suivi chaque omission était similaire entre les traitements (LMM : P = 0,21). L'activité globale du groupe était significativement plus faible lors de l'omission 3 par rapport aux omissions 1 et 2 (effet du nombre d'omissions : LMM : χ2 = 43,70, df = 2, P < 0,001 ; Tukey, P < 0,001). Cependant, au cours de cette même période, les comportements agonistiques, les rafales d'accélérations et les sauts différaient entre les traitements (GLMM : χ2 = 15,40, df = 3, P = 0,002 ; Fig. 6A). Les poissons du traitement BUBBLE ont provoqué significativement moins de comportements agonistiques, d'accélérations et de sauts que les poissons des traitements TIME (Tukey, P = 0,003) et RANDOM (Tukey, P = 0,02). Cet effet du traitement semblait être spécifique des jours où les omissions se sont produites. En effet, au jour 12, lors de l'observation de comportements agonistiques, de bouffées d'accélérations et de sauts pendant les périodes neutres, aucune différence n'a été trouvée entre les quatre traitements (GLMM : P = 0,21 ; Fig. 6B).

Nombre médian (quartiles : 25 %, 75 %) de comportements agonistiques, de rafales d'accélérations et de sauts marqués par minute pendant (A) la période de 6 minutes suivant chacune des trois occasions d'omission d'alimentation, lorsqu'elles sont regroupées, et (B) trois périodes neutres de 6 min sans tétées ni bulles au jour 12. Le point noir à l'intérieur des cases représente la valeur moyenne. Des lettres différentes indiquent des différences significatives entre les traitements (P < 0,05 ; tests post-hoc de Tukey).

Toutes les mesures notées lors du test du nouveau réservoir (distance totale parcourue, vitesse de nage maximale, vitesse angulaire, temps passé en thigmotaxis, nombre de granulés consommés) n'étaient pas différentes entre les groupes, indiquant ainsi une réactivité émotionnelle similaire entre les traitements (LMM : P > 0,05 et χ2 = 0,93, df = 3, P > 0,05 pour tous les paramètres comportementaux mesurés).

Le présent travail approfondit nos connaissances sur la façon dont une espèce de poisson d'élevage, la truite arc-en-ciel, utilise différents signaux environnementaux pour prédire la distribution d'aliments. Nous avons trouvé des preuves que la truite arc-en-ciel anticipe la livraison d'aliments dès deux semaines de conditionnement et que leur anticipation est exprimée différemment selon le type de prédicteur. Les poissons du traitement BUBBLE-TIME ont pu utiliser à la fois le temps et les bulles pour prédire l'arrivée des tétées, comme l'a révélé leur activité de pré-alimentation plus élevée avant et après la diffusion des bulles lors des omissions de nourriture. Les poissons pour lesquels les repas ont été signalés par la diffusion de bulles uniquement (BUBBLE) ont été conditionnés avec succès aux bulles compte tenu de leur activité plus élevée lors des omissions d'alimentation après la diffusion des bulles par rapport aux poissons qui s'appuyaient uniquement sur la prévisibilité temporelle (TIME). De plus, les poissons BUBBLE ont exprimé moins de comportements d'interactions agonistiques, de rafales d'accélérations et de sauts suite à des omissions de nourriture que les poissons TIME et RANDOM. Pour les poissons qui ne pouvaient compter que sur la prévisibilité temporelle des repas (TIME), l'anticipation des repas se manifestait à la fois par une activité accrue et par des comportements agonistiques, des rafales d'accélérations et des sauts avant les repas. Nous n'avons trouvé aucun effet des traitements sur la réactivité émotionnelle des poissons ou sur leur vitesse de croissance.

Au cours des douze jours de conditionnement, les premiers résultats portant sur l'activité de nage avant l'alimentation ne nous ont pas permis d'observer que la truite arc-en-ciel réussissait à utiliser les bulles comme prédicteur de l'apport alimentaire. Nous avons initialement considéré les bulles comme un signal neutre pour annoncer l'alimentation, mais nous avons observé que les poissons étaient fortement attirés par elles quel que soit le prédicteur, ce qui peut avoir masqué les effets de conditionnement que nous aurions pu observer sur cette période. Ainsi, nous ne pouvons pas exclure que la diffusion des bulles représente un stimulus positif saillant qui peut avoir conduit à un niveau élevé d'activité dans toutes les conditions de prévisibilité. Cela était probablement dû à une forte excitation générée par les bulles, comme l'indique l'activité accrue des poissons pendant les bulles par rapport aux périodes neutres pour un signal que nous pensions initialement être un stimulus neutre. Darwin26 soutient que le lien étroit entre les stimuli et les états émotionnels qu'ils pourraient susciter peut être soit hérité, soit appris par habitude. Dès la première diffusion de bulles, les poissons ont été immédiatement attirés par les bulles, et cela est resté vrai après 12 jours de conditionnement, revendiquant potentiellement un état de type émotion positif inhérent. La diffusion des bulles constituerait donc une récompense en soi et se référerait au quadrant un (Q1) pour les états affectifs positifs à forte excitation (par exemple, excitation, joie) proposés pour l'affect de base par27 et réutilisés par28 dans l'étude portant sur les états de type émotionnel induits par des stimuli environnementaux chez la dorade. Une attirance initiale pour le signal annonçant l'événement a également été signalée chez des saumons et des mammifères conditionnés à la lumière avant de se déplacer vers la zone de l'événement25,29. Lieberman30 précise que cette attirance initiale pour le stimulus conditionné suit le processus d'apprentissage associatif qui comporte deux phases : une première substitution du signal par le feed (réponse réflexe), puis une phase d'apprentissage où le signal est associé au feed par l'anticipation et les processus cognitifs15 . La première réponse est alors censée être remplacée par la seconde dans le cadre du processus d'accoutumance - un processus cérébral qui diminue la force d'un réflexe lors d'expositions multiples à un stimulus30 - mais dans notre cas, la truite a continué à être très active autour du bulles avant de se nourrir. Comme les truites arc-en-ciel ont pu apprendre à prédire les tétées après un signal lumineux dans une autre étude31, le comportement de la truite arc-en-ciel vis-à-vis des bulles ne semble pas être une réponse réflexe, mais plutôt un fort intérêt pour les bulles. Cependant, lorsque l'on considère l'activité dans la zone des bulles après la diffusion des bulles dans tous les traitements lorsque l'alimentation a été omise, nous avons observé un niveau d'activité plus élevé dans BUBBLE + TIME que dans TIME et RANDOM, et les poissons BUBBLE ont également montré une activité plus élevée après les bulles que les poissons TIME. Étant donné que tous les groupes ont connu des bulles au cours de cette période d'analyse, ce résultat révèle que l'activité plus élevée n'est pas simplement due à l'agitation causée par la diffusion des bulles mais que les traitements BUBBLE + TIME et BUBBLE ont appris à utiliser les bulles comme prédicteur des tétées après 14 jours. de conditionnement (soit 70 essais). Nos résultats sont conformes à des études sur des saumons qui ont été conditionnés avec succès pour recevoir de la nourriture après un signal lumineux dans 19 à 144 essais (19 essais :11, 72–144 essais :13, 56 essais :22). Le conditionnement des bulles était le plus efficace lorsque la diffusion des bulles était couplée au temps. En effet, l'activité avant les tétées était plus élevée dans BUBBLE + TIME que dans les traitements RANDOM au jour 12 (après 60 essais), suggérant un conditionnement plus précis lorsque le temps est ajouté.

La truite arc-en-ciel dans les traitements TIME et BUBBLE + TIME a montré une plus grande activité pré-alimentation (c.-à-d. FAA, activité d'anticipation de l'alimentation) que les poissons dans le traitement BUBBLE, ce qui suggère qu'ils étaient capables d'utiliser le temps comme prédicteur. Les truites arc-en-ciel du traitement BUBBLE + TIME étaient cependant les plus conditionnées temporellement à l'alimentation, comme en témoigne leur FAA plus élevé que dans BUBBLE et RANDOM. Pour atteindre ce FAA, ils ont eu besoin de cinq repas quotidiens sur 12 jours, ce qui est en accord avec les études précédentes montrant que les poissons d'élevage ont besoin de 15 à 60 jours pour obtenir un FAA stable avec un ou deux repas quotidiens (Salmo salar12 ; Rhombosolea tapirina32 ; Dicentrarchus labrax10 ). Au jour 12, la FAA était évidente au 5ème repas (F3 sur la Fig. 3). L'absence de différence entre les traitements avant la première et la troisième tétée indique certainement que puisque tous les poissons ont eu un jeûne nocturne, ils étaient également agités à cause de la faim, et les différences semblaient plus prononcées à mesure que la journée avançait pour devenir clairement perceptibles à la dernière tétée de le jour où le poisson avait déjà été nourri quatre fois. La prévisibilité uniquement temporelle de l'alimentation a également entraîné des comportements plus agressifs, des rafales d'accélérations et des sauts avant les tétées par rapport aux autres conditions de prévisibilité. Heydarnejad et Purser33 ont montré que les comportements agonistiques peuvent être un indicateur fiable de l'anticipation alimentaire chez la truite arc-en-ciel. Nos résultats sont en accord avec d'autres études sur les salmonidés qui ont montré des interactions agonistes plus élevées lorsque l'alimentation était prévisible dans le temps que lorsqu'elle était imprévisible (Salmo salar12 ; Oncorhynchus mykiss34). TIME Les poissons ne pouvaient compter que sur leur horloge biologique pour prédire l'apport de nourriture, et cette fenêtre temporelle était probablement moins évidente à identifier qu'un signal sonore ou visuel clair, tel que la diffusion de bulles6. En revanche, les poissons BUBBLE + TIME n'ont pas présenté de comportements agonistiques pré-alimentation accrus, d'accélérations et de sauts, qui avaient même tendance à être moins fréquents que dans TIME, ce qui suggère un rôle spécifique de la diffusion des bulles dans l'établissement de l'anticipation de l'alimentation.

Comme mentionné précédemment, les omissions d'aliments ont révélé que la diffusion des bulles en tant que prédicteur des tétées est efficace chez la truite arc-en-ciel, malgré son attrait initial, puisque les poissons BUBBLE + TIME et BUBBLE sont devenus plus agités dans la zone des bulles après les diffusions de bulles que les poissons TIME et RANDOM. En plus de cela, suite aux omissions de nourriture, les niveaux d'agressivité, les rafales d'accélérations et les sauts étaient plus faibles pour les poissons BUBBLE par rapport aux poissons TIME et RANDOM. Cela semble contradictoire avec des études antérieures montrant que les salmonidés conditionnés pour associer une lumière à une récompense présentent de forts comportements agressifs lorsque la récompense est omise24,25. Ces auteurs suggèrent que les comportements agressifs peuvent être dus à un état de frustration défini comme « un état motivationnel aversif précédé de l'omission d'une récompense attendue »35. Cependant, dans ces études, les comportements agressifs ont été comparés entre des dyades de poissons conditionnés qui n'ont pas reçu la récompense attendue et des poissons qui l'ont reçue. Ici, nous avons comparé l'agressivité chez les poissons conditionnés et non conditionnés. Le niveau inférieur de comportements agressifs, d'accélérations et de sauts observés chez les poissons BUBBLE après l'omission de nourriture suggère que ces poissons peuvent s'adapter rapidement et sont moins stressés par les changements environnementaux. On peut également supposer que les bulles atténuent la frustration des poissons de ne pas être nourris en raison de leur attrait initial couplé à leur valence positive créée par le conditionnement positif et détourneraient l'attention du poisson de l'alimentation manquée, agissant comme une récompense en soi. À l'inverse, les poissons RANDOM et TIME affichaient toujours des niveaux d'attente élevés, exprimés ici par des comportements agressifs, des rafales d'accélérations et des sauts, connus pour être des indicateurs de mauvais bien-être chez les poissons d'élevage36. Pour les poissons TIME, ce résultat est similaire à ce que nous avons observé avant les repas. Pour les poissons RANDOM, cette augmentation des comportements agressifs après des omissions de nourriture par rapport aux périodes neutres pourrait s'expliquer par un état constant d'attente et de frustration, car ils n'avaient aucun indice pour prédire quand leurs repas seraient disponibles. Ces résultats sont cohérents avec notre hypothèse selon laquelle l'enrichissement professionnel, en donnant aux poissons la capacité d'anticiper les événements de leur environnement grâce à un prédicteur saillant, conduirait à moins d'agressivité et donc à un meilleur état de bien-être, comme cela a également été montré chez les mammifères6,8.

Dans cette expérience, nous avons trouvé des taux de croissance similaires entre les truites arc-en-ciel élevées dans les quatre conditions de prévisibilité alimentaire. Ceci est en accord avec les résultats obtenus chez des saumons pour lesquels la prévisibilité temporelle de l'alimentation n'induit aucun effet sur le taux de croissance spécifique, comparativement à des poissons élevés selon des horaires imprévisibles pendant la même durée expérimentale que la nôtre (15 jours)12. Cela peut s'expliquer par cette courte période expérimentale, car un meilleur taux de croissance a été trouvé après 30 jours d'alimentation prévisible dans le temps chez la dorade9, 60 jours chez le bar10 et 20 semaines chez le cabillaud37. Cependant, même pour une durée expérimentale de 60 jours chez le saumon, les tétées prévisibles signalées par des signaux lumineux n'ont pas induit de différences de croissance, de facteur de condition ou d'indice de conversion alimentaire par rapport aux saumons élevés dans des conditions d'alimentation imprévisibles16. Ici, donner à la truite arc-en-ciel la possibilité de prédire la livraison d'aliments pendant 14 jours, quel que soit le type de prédicteur utilisé, n'a eu aucune influence sur les paramètres de croissance.

L'une de nos hypothèses initiales était que la capacité des poissons à prédire les événements se produisant dans leur environnement améliorerait leur réactivité émotionnelle et leur permettrait de mieux faire face aux situations inattendues. Cependant, nos résultats ont montré que la réactivité émotionnelle des poissons, ou leurs réactions de peur lorsqu'ils sont introduits individuellement dans un nouvel environnement, étaient similaires entre les traitements. Les réponses émotionnelles dépendent de la façon dont l'animal perçoit son environnement (menaçant, neutre, stimulant) et les conditions d'élevage peuvent avoir un impact sur ces réponses comportementales38,39,40. Par exemple, des conditions d'élevage où le bien-être était censé être bon étaient liées à une plus grande motivation à explorer chez les poissons testés pour leur réactivité émotionnelle41. De plus, dans une étude récente, la truite arc-en-ciel précédemment élevée dans un habitat complexe et stimulant passait plus de temps à explorer le nouvel environnement lorsqu'elle était soumise au test du nouveau réservoir et présentait une nage moins erratique par rapport aux poissons élevés dans des conditions standard42. Cela suggère que de bonnes conditions de bien-être peuvent conduire à des phénotypes audacieux et à une moindre peur mesurée dans le test du nouveau réservoir. L'absence de différence entre nos différents prédicteurs pourrait s'expliquer par une eau de bonne qualité (eau de source, température constante) nivelant des différences plus subtiles entre les traitements et/ou par la présence des bulles qui auraient pu agir comme un enrichissement générant en elles-mêmes un effet positif état affectif des poissons de chaque traitement, puisqu'ils ont tous été également exposés à ce stimulus. Comme rapporté par 27 et 28, l'excitation provoquée par la diffusion des bulles pourrait refléter des états affectifs positifs à des niveaux d'excitation élevés. Il a été démontré que l'enrichissement environnemental conçu pour accroître la complexité de l'habitat génère des effets positifs sur une variété d'espèces de poissons43. Un groupe témoin sans diffusion de bulles dans notre étude aurait donc été bénéfique pour nous aider à clarifier le rôle des bulles en tant qu'enrichissement potentiel plutôt qu'en tant que stimulus neutre. A notre connaissance, il s'agit de la première étude mettant en évidence que les poissons d'élevage sont attirés par les bulles, autre que pour leurs propriétés oxygénantes, pour lesquelles les bulles sont souvent libérées dans les aquariums à poissons. Les bulles fournissent des stimuli visuels, tactiles et acoustiques qui peuvent être perçus simultanément par tous les poissons dans le réservoir, c'est pourquoi nous avons choisi la diffusion des bulles comme stimulus conditionné en premier lieu. Même si un son comme un CS a réussi à conditionner les poissons à se nourrir20,21, la stimulation acoustique à elle seule semble générer une réponse de fuite comme le montrent les saumons lorsqu'ils sont pourvus d'un infrason44 ou chez les poissons rouges pourvus d'un bruit blanc45. Le conditionnement à la lumière pour l'alimentation a été le CS13,14,15,16,17 le plus étudié et aurait également pu représenter une bonne option dans notre étude. Cependant, les requins (Heterodontus portusjacksoni) conditionnés pour recevoir de la nourriture après la diffusion de bulles ont montré des comportements d'anticipation plus élevés, manifestés par des mouvements et des morsures vers le CS, et une mémoire de rétention plus élevée que les requins recevant de la nourriture après un signal lumineux pour une même procédure de conditionnement46. Le choix du SC apparaît donc essentiel à considérer pour un conditionnement efficace, privilégiant un stimulus saillant. De plus, en fournissant des stimulations tactiles, dont il a été démontré qu'elles diminuent les niveaux de stress chez le poisson-chirurgien Ctenochaetus striatus47, et/ou en représentant de petits objets avec lesquels jouer comme cela a été observé chez quelques espèces de poissons48,49, les diffusions séquencées de bulles dans le réservoir pourraient peut-être représenter un enrichissement physique pour la truite arc-en-ciel, et leur impact sur le bien-être des poissons mériterait une enquête plus approfondie.

Nous avons constaté que la truite arc-en-ciel est capable d'anticiper la livraison d'aliments après 12 jours de conditionnement avec le temps comme seul prédicteur. Les poissons TIME ont présenté des comportements agressifs plus fréquents, des rafales d'accélérations et des sauts lorsqu'ils anticipent les repas, ce qui suggère que l'utilisation du temps seul comme prédicteur d'alimentation dans les pratiques d'élevage peut nuire au bien-être des poissons. La combinaison de la prévisibilité temporelle et signalée a suscité la réponse conditionnée la plus élevée chez les poissons et le niveau d'agressivité avant l'alimentation avait tendance à être plus faible que dans le traitement TIME. Lorsque les tétées étaient signalées uniquement par la diffusion des bulles, les poissons étaient également capables d'associer des bulles à la nourriture, comme en témoigne leur activité accrue dans la zone des bulles lorsque la nourriture était omise après la diffusion des bulles par rapport au TEMPS. De plus, dans le traitement BUBBLE, les poissons présentaient moins de comportements agonistiques, de poussées d'accélérations et de sauts avant les repas et pendant les omissions de nourriture que dans la condition de prévisibilité temporelle. Nos résultats suggèrent que les bulles peuvent atténuer la frustration des poissons de ne pas être nourris en détournant leur attention. En effet, nous avons constaté que les bulles étaient très attractives quel que soit le traitement envisagé. En agissant à la fois comme un enrichissement professionnel (comme prédicteur de l'alimentation) et physique (comme un élément attractif), la prévisibilité de l'alimentation par diffusion de bulles pourrait représenter une approche intéressante pour améliorer le bien-être de la truite arc-en-ciel dans les élevages.

Toutes les procédures expérimentales ont été réalisées dans le strict respect de la directive européenne 2010/63/UE sur la protection des animaux utilisés à des fins scientifiques. Le design de l'étude a été approuvé par le Comité d'Ethique de l'Expérimentation Animale du Finistère et a reçu l'autorisation du Ministère de l'Education Nationale, de la Recherche et de l'Innovation sous le numéro d'agrément 2020-C2EA74-VC-01-V2. Cette étude a été réalisée conformément aux directives ARRIVE 2.0.

Les animaux étaient des femelles de truites arc-en-ciel triploïdes (Oncorhynchus mykiss) fécondées et élevées au Centre expérimental de pisciculture INRAE-PEIMA (https://doi.org/10.15454/1.5572329612068406E12) à partir d'une souche automnale retardée. A 100 jours post fécondation (dpf), 1872 poissons (poids moyen 2,71 g) ont été choisis au hasard et pesés sous anesthésie (50 mg/L de tricaïne et 50 mg/L de bicarbonate de sodium) avant d'être équitablement répartis dans 12 bassins d'élevage (156 poissons/ réservoir) alimenté en eau de source. Les réservoirs étaient uniformes en couleur (parois opaques grises), en taille (70 × 70 cm), en volume d'eau (196 L) et en débit d'eau (un renouvellement par heure). Tous les réservoirs étaient équipés des deux côtés d'une ampoule jaune (Leds 4000 K, 9,6 W, ELVADIS) contrôlée par un panneau de programmation pour fournir une photopériode 12L:12D, une intensité lumineuse de 35 % et un éclairage progressif sur 15 min. Pour la diffusion des bulles, chaque réservoir était muni d'un diffuseur d'air (4 tubes d'air transparents en PVC de 6 mm fixés à l'extrémité du tuyau d'arrivée d'eau) et deux pompes à air alimentaient six diffuseurs d'air en même temps jetaient un 6 vannes basse pression répartiteur d'air. Les valves des distributeurs ont été ajustées de manière à ce que la taille des bulles soit égale dans chaque réservoir. La température de l'eau est restée constante à 12 ± 0,2 °C et la densité a été maintenue en dessous de 20 kg/m3 tout au long de l'expérience. Les concentrations d'ammoniaque, de nitrite et de nitrate ont été vérifiées au début et à la fin de l'expérience et étaient toujours inférieures à 0,27, 0,00 et 35,90 mg L-1, respectivement. A partir de ce stade (100 dpf), les poissons ont été nourris cinq fois par jour, en quantités égales, avec des granulés coulants extrudés et commerciaux (60 % protéines, 33 % lipides, 7 % amidon, granulés 1,1 mm, BioMar, France) conformément à taux de croissance des poissons. L'alimentation a été livrée par des doseurs ARVOTEC selon des horaires précis à l'aide du logiciel Imetronic (version 2008) piloté par ordinateur. Les bassins d'élevage étaient tous équipés d'une caméra de vidéosurveillance (Full HD : 1920 × 1080 px, 105°, VIZEO - Adrien Alarme) installée au-dessus de chaque bassin permettant des enregistrements en continu.

Après une période d'acclimatation de 18 jours, quatre traitements de prévisibilité alimentaire ont été appliqués (trois bassins par traitement contenant 156 poissons chacun) pendant douze jours (Fig. 7A). Dans chaque traitement, les poissons ont reçu chaque jour cinq diffusions de bulles (pendant 15 s chacune) et cinq tétées (total de 60 séquences de bulles et de tétées) (Fig. 7B).

Traitement BUBBLE : un signal de 15 s de diffusion de bulles a été systématiquement suivi 5 s plus tard par une alimentation (20-40 s). Pour ce traitement, les tétées quotidiennes ont été délivrées chaque jour entre 9h45 et 19h20 selon un horaire randomisé manuellement avec un minimum de 15 min et un maximum de trois heures entre deux tétées pour éviter tout problème de famine ou de digestion.

DURÉE du traitement : la fréquence des tétées quotidiennes peut être prédite en fonction de l'heure de la journée. Chaque jour, les poissons recevaient systématiquement leur nourriture aux mêmes horaires : 10h, 12h, 14h, 16h et 18h. Les poissons de cette condition ont également reçu des bulles cinq fois par jour, au même horaire que celui utilisé pour le traitement BUBBLE mais systématiquement séparés d'au moins 15 min des tétées.

Traitement BUBBLE + TIME : les bulles et le temps étaient prédictifs de la distribution d'aliments. Les poissons ont reçu des repas quotidiens aux mêmes horaires que les traitements TIME. Chaque tétée était aussi systématiquement précédée de 15 s de bulles (comme le traitement BUBBLE).

Traitement ALÉATOIRE : ni les bulles ni le temps n'étaient prédictifs de la distribution d'aliments. Les tétées quotidiennes ont été administrées selon le même schéma randomisé que celui utilisé pour le traitement BUBBLE. Les bulles étaient systématiquement livrées séparées d'au moins 15 min des tétées.

(A) Calendrier général de l'expérience avec une première période d'acclimatation à l'environnement, le conditionnement impliquant les quatre conditions de prévisibilité différentes de l'alimentation entre le jour 1 et le jour 12, puis les trois omissions alimentaires effectuées dans tous les traitements, et le nouveau réservoir- test après lequel les paramètres de croissance ont été enregistrés; (B) Exemple d'une journée pendant le conditionnement pour chaque traitement, avec BUBBLE + TIME basé sur la prévisibilité temporelle + signalée de l'alimentation (basée sur le temps et la diffusion des bulles), BUBBLE basé sur la prévisibilité signalée seule (basée sur la diffusion des bulles), TIME basé sur prévisibilité temporelle seule (basée sur l'heure de la journée) et ALÉATOIRE correspondant à des tétées imprévisibles (alimentation aléatoire). B1 à B5 représentent les cinq diffusions quotidiennes de bulles, et F1 à F5 les cinq tétées quotidiennes ; (C) Zones utilisées pour les analyses de comportement des poissons (à gauche : la zone de bulles où les bulles ont été diffusées ; à droite : l'ensemble du réservoir).

Des études antérieures ont montré que l'activité des poissons était un comportement pertinent en tant qu'indicateur d'anticipation de la livraison d'aliments50. Ainsi, l'activité de groupe dans le bassin d'élevage a été automatiquement analysée par le logiciel EthovisionXT® (v. 15.0.1418) (Noldus, Wageningen, Pays-Bas) (Tableau 1). L'activité a été donnée comme une proportion de pixels qui ont changé d'intensité entre deux images successives (25 images par seconde). Seuls les pixels à l'intérieur de la zone définie (= 100 %) sont pris en compte. Par conséquent, les données d'activité représentent l'activité globale du groupe d'individus. Les données sont exprimées en pourcentage d'activité (%). Des enregistrements comportementaux ont été effectués lors de trois tétées ou séquences de bulles différentes (1ère, 3ème et 5ème séquences de la journée) les 1er et 12ème jours du conditionnement pour examiner sa progression au cours de l'expérience. Selon la période ciblée, des analyses ont été effectuées dans la zone de la bulle ou dans l'ensemble du réservoir (Fig. 7C).

La capacité des poissons à utiliser la diffusion des bulles comme prédicteur de l'apport d'aliments a été évaluée en analysant leur activité pendant la séquence de 15 s de diffusion des bulles ajoutée aux 5 s d'intervalle de temps qui ont suivi. Cette analyse a été effectuée dans la zone des bulles. L'activité des poissons a également été analysée pendant les périodes neutres (c'est-à-dire une période de 6 minutes sans alimentation ni diffusion de bulles) dans la zone des bulles.

Pour évaluer si les poissons pouvaient utiliser le temps comme prédicteur de l'apport d'aliments, l'activité des poissons a été analysée pendant les 6 minutes précédant les repas (pour les traitements TIME et RANDOM) ou les diffusions de bulles (pour les traitements BUBBLE et BUBBLE + TIME). Des études antérieures ont montré que des comportements agonistiques, des rafales d'accélérations et des sauts sont observés lorsque les poissons anticipent les repas en s'appuyant sur le temps comme principal prédicteur33. Dans ce but, la fréquence des comportements agonistiques (morsures, poursuites), les rafales d'accélérations (lorsque les poissons traversaient plus de la moitié du bassin à grande vitesse) et les sauts ont été indifféremment regroupés et comptés dans tout le bassin pendant la période de 6 minutes ( Tableau 1). Une occurrence était considérée comme terminée lorsque le poisson interrompait le comportement pendant au moins 5 s.

Pour évaluer si les poissons pouvaient associer des bulles à la livraison d'aliments après 12 jours de conditionnement, trois omissions d'aliments ont ensuite été effectuées (aucun aliment n'a été livré au moment prévu de l'alimentation) : un le jour 13 et deux le jour 14 (Fig. 7A). En séparant les essais d'omission avec un essai conditionné, nous avons maintenu la valeur associative des stimuli conditionnés et inconditionnés, de la même manière que ce qui a été fait dans les études précédentes24,25,51.

Au cours de chaque omission, l'activité du groupe (tableau 1) a été analysée pendant une période de temps comprenant les 15 s de diffusion des bulles, les 5 s d'intervalle de temps avant l'alimentation prévue et 25 s après l'omission (totalisant 45 s d'observation). Pour les traitements BUBBLE et BUBBLE + TIME, la dernière période de 25 s correspond au moment où la nourriture devait être délivrée. Pour les traitements TIME et RANDOM, la période de 25 s a commencé 5 s après la fin des bulles. Semblable à la phase de conditionnement, cette analyse a été effectuée dans la zone des bulles.

Comme l'omission d'une récompense attendue est souvent caractérisée par une activité et des agressions accrues chez les salmonidés24,25,51, le nombre total de comportements agonistiques, de rafales d'accélérations et de sauts (total/min) ainsi que l'activité des poissons (en %) dans l'ensemble du réservoir ont également été notés pendant une période de 6 minutes qui a suivi chaque omission (tableau 1). Le nombre total de comportements agonistiques, de rafales d'accélérations et de sauts (total/min) a également été analysé pendant les périodes neutres (c. jour 12) pour détecter toute spécificité due à des omissions alimentaires.

La réactivité émotionnelle d'un animal individuel fait référence à sa propension à réagir à des stimuli provoquant des émotions tels que la soudaineté et la nouveauté37. La prise en compte de la réactivité émotionnelle d'un animal est donc cruciale pour évaluer la façon dont il perçoit son environnement (de manière menaçante ou non), sa capacité à faire face aux changements environnementaux, et donc son état de bien-être. La réactivité émotionnelle des poissons a été évaluée après 12 jours de conditionnement aux jours 15 et 16 (Fig. 7A), dans un nouveau test en bassin suivant Colson et al.53. Quatre-vingt-seize poissons (24 poissons/traitement et 8 poissons/aquarium) ont été pris au hasard dans des filets et introduits individuellement dans un nouvel aquarium (68 × 33 × 32 cm). Quatre poissons ont été capturés simultanément dans le même bassin d'élevage et introduits dans quatre bassins d'essai distincts en même temps. A la fin de l'essai, un autre réservoir a été prélevé et ainsi de suite jusqu'au 12ème réservoir. Chaque bassin d'élevage a été échantillonné une seule fois par jour pour éviter toute différence de stress entre les poissons testés. Le lendemain, quatre nouveaux poissons ont été collectés dans le premier bac d'élevage, puis les 11 bacs restants ont été collectés dans le même ordre que la veille. Les poissons ont tous été nourris la veille du test avec 3/5 de la ration alimentaire en une seule fois afin que les poissons testés puissent connaître le même intervalle de jeûne. Les diffusions de bulles ont été arrêtées la veille du test. L'eau des réservoirs testés a été changée tous les quatre lots de poissons testés. Les réponses comportementales ont été enregistrées sur vidéo pendant 28 min. Nous avons analysé les 20 premières minutes, par intervalles de temps de 5 minutes avec le logiciel Ethovision ® XT. A 23 min, les individus recevaient automatiquement 80 granulés alimentaires (environ 100 mg) et les granulés restants étaient comptés après 5 min pour mesurer une éventuelle inhibition de la prise alimentaire (anorexie) suite à une situation stressante (nouvelle exposition au réservoir). En effet, la récupération de la consommation alimentaire après un stress aigu est un indicateur de stress classique chez les poissons37. Les paramètres comportementaux suivants résultant du suivi automatique de chaque individu ont été notés : distance totale parcourue (en cm), vitesse de nage maximale (en cm/s), vitesse angulaire (en °/s) (c'est-à-dire nage erratique) et temps dépensé (en %) dans la zone frontalière (c.-à-d. thigmotaxis).

Le poids corporel (P) et la longueur (L) des poissons ont été mesurés après le test du nouveau réservoir sous anesthésie (50 mg/L de tricaïne et 50 mg/L de bicarbonate de sodium). Pour chaque poisson, le facteur de condition a été calculé comme suit : facteur K = 100 (W/L3).

Tous les tests et graphiques ont été effectués à l'aide de la version 1.4.1717 de RStudio et ont été tracés à l'aide des packages ggplot2, ggthemes et effects.

L'activité de groupe a été analysée en effectuant des modèles linéaires à effets mixtes (LMER), avec le package lme4. L'activité du groupe (donnée en % par Ethovision) pendant les 6 min précédant le repas a été analysée avec les traitements (BUBBLE + TIME, BUBBLE, TIME, RANDOM) et le nombre de repas (feeding 1, 3 ou 5), et leur interaction, comme facteurs fixes . L'activité de groupe pendant la diffusion des bulles (bulles de 15 s + écart de 5 s) a été analysée avec les traitements et le nombre de diffusion de bulles (diffusion 1, 3 ou 5) et leur interaction, comme facteurs fixes. Les bassins d'élevage ont été considérés comme des facteurs aléatoires. Le LMER suivant a été utilisé : lmer(Activité moyenne ~ Traitement*Numéro d'essai + (1|Bassin d'élevage). Lors des tests d'omissions alimentaires, l'activité du groupe a été analysée avec le numéro de traitement et d'omission (1, 2 ou 3) et leur interaction. , comme facteurs fixes. Le LMER suivant a été utilisé : lmer(Moyenne.activité ~ Traitement*Omission.nombre + (1|Bassin d'élevage). Comme dans le modèle précédent, les bassins d'élevage ont été ajoutés comme facteurs aléatoires.

Le jour (jour 1 ou jour 12) n'a pas été inclus comme facteur fixe dans les modèles car les données fournies par Ethovision ne tenaient pas compte de la croissance des poissons entre les jours 1 et 12 de l'expérience, ce qui a entraîné plus de changements de pixels le jour 12 par rapport au jour 1.

Toutes les données ont été vérifiées pour la normalité avant d'exécuter un modèle et la dispersion des résidus a ensuite été vérifiée. Si les données ne répondaient pas aux hypothèses des statistiques paramétriques, la transformation des données était appliquée autrement par transformation inverse, log ou log10. Pour chaque modèle, les effets des facteurs fixes sur chaque variable ont été évalués à l'aide de l'analyse de table de déviance avec ANOVA de type III. Les effets significatifs des facteurs fixes et leur interaction sont présentés dans la section des résultats.

Les comportements agonistiques, les rafales d'accélérations et les occurrences de sauts au cours des 12 jours de conditionnement ont été analysés à l'aide de modèles linéaires généralisés à effets mixtes (GLMER) en considérant une famille de Poisson avec une fonction logarithmique. Les comportements de groupe pendant les 6 min précédant l'alimentation et les 6 min pendant les périodes neutres ont été analysés avec des traitements (BUBBLE + TIME, BUBBLE, TIME, RANDOM), des jours (jour 1, jour 12) et leur interaction, comme facteurs fixes. Les bassins d'élevage ont été considérés comme des facteurs aléatoires. Le GLMER suivant a été utilisé : glmer(Moyenne.activité ~ Traitement*Jour + (1|Cuve d'élevage), family = poisson(link = "log")).

Pour les tests d'omissions d'alimentation, les comportements agonistes, les rafales d'accélérations et les occurrences de sauts ont été analysés pendant les 6 min suivant les omissions d'alimentation et les 6 min pendant les périodes neutres avec des traitements (BUBBLE + TIME, BUBBLE, TIME, RANDOM), numéro d'omission (1, 2 ou 3) ou numéro de période pour les périodes neutres (1, 2 ou 3), et leur interaction, en facteurs fixes. Les bassins d'élevage ont été considérés comme des facteurs aléatoires.

Pour chaque modèle, les effets des facteurs fixes sur chaque variable ont été évalués à l'aide de l'analyse de table de déviance avec ANOVA de type III. Les effets significatifs des facteurs fixes et leur interaction sont présentés dans la section des résultats. Lorsqu'il est significatif, seul l'effet de l'interaction des facteurs fixes est présenté dans la section des résultats.

L'analyse de la réactivité émotionnelle a consisté à tester l'effet du traitement sur chaque variable (distance totale parcourue, vitesse de nage, vitesse angulaire, temps passé en thigmotaxis). Les LMER ou GLMER considérant une famille gamma en cas de données non distribuées normalement ont été utilisés pour toutes les variables. Le bassin d'élevage a été défini comme un facteur aléatoire. Nous avons utilisé un test du chi carré pour analyser l'effet du traitement sur le nombre de granulés consommés à la fin du test du nouveau réservoir.

Le poids, la longueur et le facteur K des poissons ont été comparés entre les traitements à l'aide de l'ANOVA à une voie.

Lorsque des effets significatifs ont été trouvés, des analyses post-hoc ont été effectuées à l'aide de tests HSD-Tukey. Les valeurs de p < 0,05 ont été considérées comme statistiquement significatives pour toutes les analyses statistiques.

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Ce travail a été soutenu financièrement par le compte de financement français CASDAR (Compte d'Affectation Spécial "Développement Agricole et Rural") sous la convention de subvention n° 19AIP5919 et JUNIA. Nous remercions également le Dr Guus Bongers de Noldus, qui détient la licence du logiciel EthovisionXT®, pour son aide sur la façon d'utiliser l'analyse d'activité sur le logiciel.

Ces auteurs ont contribué à parts égales : Vanessa Guesdon, Ludovic Calandreau et Violaine Colson.

JUNIA, Comportement Animal et Systèmes d’Elevage, 59000, Lille, France

Aude Kleiber & Vanessa Guesdon

INRAE, PEIMA, 29450, Sizun, France

Jean-Michel Le-Calvez, Thierry Kerneis, Axel Batard, Lionel Goardon & Laurent Labbé

IFM Biology, AVIAN Behavioral Genomics and Physiology Group, Université de Linköping, 58183, Linköping, Suède

Victor Hugo Bessa Ferreira

INRAE, CNRS, IFCE, Université de Tours, Centre Val de Loire UMR Physiologie de La Reproduction et des Comportements, 37380, Nouzilly, France

Ludovic Calandreau

INRAE, LPGP, Campus de Beaulieu, 35042, Rennes, France

Aude Kleiber, Valentin Brunet & Violaine Colson

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Concevoir les expériences : AK, VG, LC, VC Concevoir les expériences : AK, JM.LC, TK, AB, LG, LL, VG, LC, VC Réaliser l'expérience : AK, TK, VC Elever les poissons : AK, TK , AB, LG, LL. les auteurs ont lu et approuvé la version finale du manuscrit.

Correspondance à Aude Kleiber.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Kleiber, A., Le-Calvez, JM., Kerneis, T. et al. Effets positifs des bulles en tant que prédicteur d'alimentation sur le comportement de la truite arc-en-ciel d'élevage. Sci Rep 12, 11368 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-15302-7

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Reçu : 08 avril 2022

Accepté : 22 juin 2022

Publié: 05 juillet 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-15302-7

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