Absence d'effet de l'oxygène sur la structure microbienne et la production de méthane lors des événements de séchage et de remouillage | Guangzhou BlueStream Ventures Group Co., Ltd.

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 16570 (2022) Citer cet article

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Les environnements naturels avec un drainage fréquent connaissent des événements d'assèchement et de réhumidification qui imposent des fluctuations dans la disponibilité de l'eau et l'exposition à l'oxygène. Ces cycles relativement dramatiques ont un impact profond sur l'activité microbienne dans l'environnement et les émissions subséquentes de méthane et de dioxyde de carbone. Dans cette étude, nous avons imité des événements de séchage et de remouillage en soumettant des communautés méthanogènes d'environnements strictement anaérobies (digesteurs anaérobies) avec différentes structures phylogénétiques à des événements de dessiccation consécutifs dans des conditions aérobies (air) et anaérobies (azote) suivis d'un remouillage. Nous avons montré que la production de méthane récupérait rapidement après chaque réhumidification, et étonnamment, aucune différence significative n'a été observée entre les effets des événements de dessiccation aérobie ou anaérobie. Il y a eu un léger changement dans la structure de la communauté microbienne et une diminution des taux de production de méthane après séchage et réhumidification consécutifs, ce qui peut être attribué à un épuisement du pool de matière organique disponible ou à l'inhibition des communautés méthanogènes. Ces observations indiquent que, par rapport aux événements de séchage et de remouillage ou à l'exposition à l'oxygène, la structure phylogénétique initiale et la quantité et la qualité de la matière organique ont exercé une influence plus forte sur les communautés méthanogènes et les réponses globales de la communauté microbienne. Ces résultats changent le paradigme actuel de la sensibilité des microorganismes anaérobies stricts à l'exposition à l'oxygène.

Les milieux naturels à drainage fréquent sont soumis à des phénomènes d'assèchement et de réhumidification qui imposent une fluctuation de l'exposition à l'oxygène (O2) causée par des modifications drastiques de la nappe phréatique. On pense généralement que les anaérobies stricts ont une faible tolérance à l'O2, mais ils peuvent appliquer différentes stratégies pour faire face à une telle exposition à l'O2, par exemple en formant des stades de repos ou en produisant des enzymes désactivant les espèces réactives de l'oxygène (ROS)1. De plus, les méthanogènes, bien que considérés comme des micro-organismes sensibles à l'O2, ont montré une capacité de récupération à l'exposition à l'O2 favorisée par la dessiccation. Les méthanogènes ont souvent été trouvés dans des environnements oxydants tels que les sols anoxiques de rizières qui sont fréquemment drainés par l'air, et des gènes antioxydants tels que le gène de la catalase (KAT) ont également été détectés dans leurs génomes, en particulier dans ceux des méthanogènes de classe II, par exemple , Methanosarcina barkeri, Methanobrevibacter arboriphilus et Methanocellales, démontrant également une aérotolérance2,3. En outre, la plus grande résistance au stress oxydatif des Methanocellales, Methanomicrobiales et Methanosarcinales, par rapport aux méthanogènes de classe I (par exemple, Methanopyrales, Methanobacteriales et Methanococcales) a été rapportée2. Cette résistance pourrait être attribuée à leur capacité à contrer les dommages causés par l'O2 et les agents réactifs. des espèces d'oxygène (ROS) via des mécanismes de défense/réparation améliorés, tels qu'un niveau d'expression plus diversifié et plus élevé d'enzymes antioxydantes et le développement d'une nouvelle voie d'élimination de l'O2/ROS2. Ainsi, il a été récemment proposé que la théorie concernant l'intolérance à l'O2 chez la microbiologie doit être modifiée, c'est-à-dire que certains taxons de méthanogènes anaérobies stricts peuvent survivre à des conditions oxiques4. De plus, il a été démontré que leur fonction se rétablit rapidement, comme en témoigne la dégradation accrue de la matière organique et la production de méthane après le séchage des sédiments d'eau douce suivi d'une réhumidification5. On ne sait pas quel facteur environnemental pourrait contribuer à cette récupération, mais des changements dans les communautés microbiennes sédimentaires ont été signalés après séchage et réhumidification6, qui étaient distincts pour les sédiments d'origines différentes. Cette observation a conduit à des hypothèses sur l'effet potentiel de différentes sources organiques sur la réponse microbienne à la dessiccation4, car le séchage à l'air et le remouillage pourraient affecter les caractéristiques de la matière organique7. De même, il a été observé que la minéralisation de la matière organique était améliorée lors du séchage et de la réhumidification du sol en raison d'une solubilisation accrue de la matière organique et de la perturbation des agrégats du sol8. En revanche, Hernandez et al. (2019) ont observé que par rapport à l'effet d'assèchement et de réhumidification, l'effet de la matière organique du sol sur la communauté microbienne était mineur9. Conrad (2020) a proposé que l'insensibilité méthanogène à la dessiccation et à l'exposition à l'O2 pourrait être une explication plausible de ces résultats contrastés et a émis l'hypothèse que la résistance aux oxydants d'une communauté microbienne anaérobie pourrait être acquise ou améliorée par leurs éco-environnements natifs de séchage et de réhumidification saisonniers/périodiques4 .

Cependant, la compréhension du développement de la résistance aux oxydants d'une communauté microbienne anaérobie peut être limitée par l'étude des éco-environnements natifs, car ces mécanismes de résistance aux oxydants possibles devraient déjà avoir été établis dans de tels environnements. Il est donc raisonnable de supposer que les environnements naturels soumis à un drainage fréquent devraient contenir plus de micro-organismes tolérants à l'O2 et/ou à la dessiccation4, tandis que les communautés anaérobies qui poussent dans des environnements qui connaissent rarement des situations aérobies devraient être affectées négativement par le séchage à l'air et la réhumidification. Les digesteurs anaérobies (DA) sont des systèmes conçus pour maintenir un environnement anaérobie pendant une période de temps relativement longue et fournir une disponibilité continue de matière organique pour maximiser la dégradation de la matière organique et la méthanogénèse10. Les communautés microbiennes dans les AD ne sont pas exposées à l'O2 périodique (ou à la perte d'eau) et ne devraient donc pas être adaptées pour faire face au stress oxydatif ou à la dessiccation. Ainsi, l'expérience des communautés microbiennes de séchage et d'exposition élevée à l'O2 des AD devrait, du moins selon les connaissances actuelles établies, favoriser des changements dramatiques dans la structure de la communauté microbienne et les dommages fonctionnels, comme le montrent leurs difficultés à reprendre la production de méthane. Nos résultats ont remis en question la compréhension susmentionnée concernant la toxicité sévère de l'O2/des oxydants pour les anaérobies stricts, révélant certains méthanogènes tolérants à l'O2 ainsi que le mécanisme encore à explorer de la résistance aux oxydants anaérobies.

Boues du digesteur anaérobie provenant (a) de la station d'épuration d'Henriksdal (STEP) (Stockholm, Suède), (b) de l'usine de biogaz d'Åby avec des déchets alimentaires (Linköping, Suède) et (c) de Gasum Jordberga avec des déchets agricoles (Linköping, Suède) ont été prélevés en octobre 2017 et transportés au laboratoire et conservés à température ambiante (environ 25 °C) pendant quelques heures. La boue a ensuite été utilisée à la fois comme milieu et source d'inoculum pour étudier l'effet du séchage (sous air et N2) et de la réhumidification sur la récupération de la production de méthane. Des groupes témoins sans traitement de séchage et de remouillage pour les trois boues ont été inclus. Des flacons batch pour chaque type de boue et de traitement ont été mis en triplicat.

Dans cette étude, la production de méthane était une mesure indirecte de la fonction méthanogène et a donc également été interprétée comme une fonction microbienne dans les systèmes étudiés. Cependant, le terme production de méthane a été choisi pour plus de clarté et pour éviter les malentendus. Les performances de production de méthane après un événement de séchage et de remouillage (cycle 1) ont été évaluées à l'aide d'un système de test automatique de potentiel de méthane II (AMPTS II, Bioprocess Control, Suède). 400 ml de boue ont été ajoutés à chaque bouteille de lot tout en étant rincés avec du N2, laissant un espace libre de 250 ml. Toutes les bouteilles de lot ont ensuite été placées dans un bain-marie thermostaté (37 ° C) et connectées au système AMPTS II. Les mélangeurs ont été mis en agitation dans un cycle de 20 min de mélange et 5 min de repos. Le volume de méthane produit a été automatiquement converti en température et pression standard par le logiciel. Pour le séchage à l'air et au N2, deux plateaux ont été utilisés pour chaque type de boue et chaque traitement. Chaque plateau était alimenté avec 1,2 L de boues, fermé par un couvercle, relié à un tuyau d'entrée avec du N2 ou de l'air et un tuyau de sortie pour le système de ventilation dans une pièce climatisée (37 °C). Les tuyaux ont été placés à l'intérieur des échantillons, afin que l'air/N2 puisse pénétrer profondément dans les digestats pendant le séchage. Le processus de séchage a duré environ 14 et 20 jours pour le traitement à l'air et au N2, respectivement, jusqu'à ce que les échantillons de boues soient complètement séchés (évalué par la diminution du poids de TS due à la perte d'eau). Après séchage, toutes les bouteilles de lot ont été remplies d'une certaine quantité de boues séchées et réhumidifiées avec de l'eau Milli-Q sans O2 pour atteindre un volume de boues de 400 ml, puis elles ont été rincées avec du N2 pour garantir des conditions anaérobies et connectées à l'AMPTS II. comme décrit précédemment. En parallèle, un plateau de bouteilles discontinues (triplicats) avait la même configuration, sauf que le traitement N2 ou séchage à l'air était défini comme groupe témoin. Pour faciliter les opérations répétées ultérieures de séchage-réhumidification et d'incubation, les cycles 2 et 3 ont été effectués avec un processus de séchage et de réhumidification similaire à celui décrit dans le cycle 1 dans un système discontinu traditionnel. La configuration de la bouteille discontinue et le calcul de la teneur en méthane ont été décrits précédemment par Sun et al.11, sauf que 160 ml de boue ont été ajoutés à chaque bouteille de 320 ml. Pour chaque traitement de séchage, les flacons ont été ouverts et rincés à l'air ou au N2 dans une chambre d'incubation à 37 °C. Pour les cycles 2 et 3, les échantillons de boues étaient complètement secs en 5 à 7 jours de balayage de gaz. Il n'y a pas eu d'agitation pendant le processus de séchage dans les trois cycles. Comme pour le cycle 1, les échantillons de boues ont ensuite été réhumidifiés avec de l'eau Milli-Q sans O2 et réincubés à 37 °C. Un plateau de flacons batch (triple) sans traitement N2 ni séchage à l'air a été mis en place en parallèle comme groupe témoin. Le gaz produit dans le groupe témoin a été libéré pour réinitialiser la pression de la bouteille entre chaque cycle. Environ 2 ml de boue ont été prélevés de chaque bouteille de lot après chaque séchage-réhumidification et incubation ainsi que de l'inoculum d'origine, et ces échantillons ont été maintenus à -20 ° C pour une analyse moléculaire ultérieure.

Pour le cycle 1, la production totale de biogaz a été déterminée en utilisant des compteurs de gaz fonctionnant en fonction du déplacement d'eau. Pour les cycles 2 et 3, la pression de gaz dans chaque bouteille a été régulièrement mesurée par un pressiomètre (Testo 312, Allemagne) pour quantifier le volume de production de biogaz. Des échantillons de gaz ont été prélevés pour l'analyse de la teneur en méthane de l'espace de tête par chromatographie en phase gazeuse (série 5880A, Hewlett Packard, USA). La production de méthane a été normalisée à la teneur en boue de chaque bouteille (c'est-à-dire, norm. ml g−1 digestat) et rapportée à la pression atmosphérique standard et à 0 °C. Avant et après chaque traitement, plusieurs paramètres des échantillons de boues ont été déterminés. Le carbone organique dissous (DOC) a été analysé par un analyseur de COT (Shimadzu TOC-VCPH, Japon) après que les échantillons aient été filtrés à travers une membrane en polyéthersulfone de 0,45 μm (USA). Les concentrations d'AGV, y compris l'acétate, le propionate, le butyrate, l'isobutyrate, le valérate et l'isovalérate, ont été analysées à l'aide d'un chromatographe en phase gazeuse (série 6890, Hewlett Packard, États-Unis) selon Jonsson et Borén12. Le pH a été déterminé à l'aide d'une électrode de pH (InfoLab pH 7310, Allemagne). Le test t de Student et l'ANOVA de Welch ont été effectués dans le logiciel R (version 4.0.2) pour analyser la différence de quantité et de taux de production de méthane entre les échantillons.

Des aliquotes de 200 mg en triple de chaque échantillon enregistré ont été utilisées pour extraire l'ADN génomique total avec le kit FastDNA spin pour le sol (MP Biomedicals, Santa Ana, CA, USA), comme décrit précédemment11. Les concentrations d'ADN ont été quantifiées par un fluoromètre Qubit 3.0 (Invitrogen, Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA, USA). La banque de séquences de gènes d'ARNr 16S a été préparée par réaction en chaîne par polymérase (PCR) en utilisant la paire d'amorces 515′F(GTGBCAGCMGCC GCG GTAA)/805R(GAC TAC HVGGG TAT CTA ATC C) pour la communauté bactérienne et 516F(TGY CAG CCG CCG CGG TAA HACCVGC)/915R(GTG CTC CCC CGC CAA TTC CT) pour la communauté archéenne13,14. La procédure de PCR détaillée et les étapes de préparation de la bibliothèque de séquences ont été décrites précédemment15. Le séquençage d'amplicon de nouvelle génération a été réalisé à l'aide de la technologie Illumina MiSeq sur la plateforme technologique SNP&SEQ de SciLifeLab à Uppsala, en Suède. Les données brutes ont été analysées via le pipeline bioinformatique open-source DADA2 (version 1.16) dans le logiciel R (version 4.0.2)16. Les séquences directes et inverses ont été coupées à des longueurs de 259 et 150 bp, respectivement, pour les bactéries avec le seuil de qualité maxEE = 2 et truncQ = 2 et à 280 et 240 bp pour les archées avec maxEE = 2 et truncQ = 2, selon in calcul silico par FIGARO17. Les profils taxonomiques ont été attribués en fonction des variants de séquence d'amplicon (ASV) en utilisant la base de données d'ARNr SILVA, version 13218.

Le logiciel STAMP (version 2.1.3)19 a été utilisé pour effectuer des tests ANOVA et post-hoc pour analyser la différence d'abondance relative au niveau du genre dans les échantillons. Une échelle multidimensionnelle non métrique (NMDS) a été appliquée pour évaluer la dissemblance de la communauté microbienne parmi les échantillons (paquet végétalien dans R, permutations = 999). La diversité de la communauté bactérienne a été évaluée à l'aide de l'indice de diversité de Hill 0D et 1D20 dans le package R 'hillR' (https://CRAN.R-project.org/package=hillR). Un tableau ASV bactérien et archéen combiné avec une abondance relative ≥ 0, 1% du seuil de séquence total a été utilisé pour effectuer une analyse de réseau de cooccurrence (RCy3 et package igraph dans R). La corrélation de rang de Spearman a été calculée entre chaque paire d'ASV, et les valeurs de p ont été corrigées par la correction de Benjamini-Hochberg pour contrôler le taux de fausses découvertes lors de comparaisons multiples21. Des corrélations avec une signification p ≤ 0,001 et des coefficients ≥ 0,5 étaient présentes dans le réseau de cooccurrence. Des indices de centralité de degré, d'intermédiarité et de proximité ont été calculés pour évaluer la structure du réseau de cooccurrence et les micro-organismes clés potentiels22. La figure du réseau de cooccurrence a été tracée à l'aide de Cytoscape (version 3.7.2).

Pour différencier la production méthanogène et les altérations de la communauté microbienne causées par le séchage des effets de l'exposition à l'O2, nous avons séché les boues anaérobies sous des atmosphères d'air et de N2 et les avons réhumidifiées avec de l'eau sans O2 trois fois de suite. Des échantillons de boues ont été récupérés à partir de trois catégories différentes de DA, à savoir les boues d'épuration, les déchets agricoles et les digesteurs de déchets alimentaires, qui sont connus pour avoir potentiellement des communautés méthanogènes avec des structures phylogénétiques nettement différentes23,24. Après les événements de séchage-réhumidification, la production méthanogène et la structure de la communauté ont été évaluées. Comme prévu, les taux de production de méthane ont diminué au fil du temps et après chaque séchage-réhumidification, les taux plus élevés provenant des déchets agricoles suivis de ceux provenant des déchets alimentaires et des boues d'épuration (tableau 1). Cependant, la tendance globale était constante parmi toutes les expériences, avec une récupération rapide de la production méthanogène après réhumidification pour les trois événements de séchage-réhumidification et avec une absence globale de différence claire entre le séchage à l'air et le séchage au N2 (tableau 1).

Alors que le premier séchage-réhumidification a eu un effet négatif sur la production de méthane des trois types de boues, les deux séchages-réhumidification suivants ont généralement eu des effets positifs significatifs sur la quantité et le taux de production de méthane par rapport à ceux des groupes témoins (Tableau 1). Pour les échantillons de déchets alimentaires et de boues d'épuration après le dernier traitement, les performances de production de méthane sont devenues similaires pour les deux traitements (air et N2-sec), probablement en raison de l'épuisement de la matière organique. Les boues « épuisées » (après un séchage) ont produit plus de méthane que le témoin non séché, suggérant que le séchage pourrait améliorer la disponibilité de la matière organique et favoriser la production méthanogène (tableau 1). Ce résultat est conforme à ceux de plusieurs études antérieures sur la disponibilité et la composition de la matière organique, y compris l'évaluation d'une gamme de procédures de fractionnement, telles que le séchage à l'air des échantillons suivi d'une réhumidification et d'un tamisage humide, reconnaissant que le séchage à l'air et la réhumidification des échantillons de sol affecte les caractéristiques de la matière organique (MO)7, augmente la solubilisation de la MO et perturbe les agrégats du sol8, ce qui pourrait augmenter la disponibilité de la MO pour les micro-organismes. Des résultats similaires pour la production de méthane ont également été rapportés, à savoir une augmentation de la production de méthane après séchage-réhumidification dans les sédiments lacustres amazoniens5 et les rizières pluviales de Thaïlande25.

Le temps de récupération de la production de méthane était différent entre les trois matériaux différents et entre les premier, deuxième et troisième événements de séchage-réhumidification (ANOVA de Welch, p < 0,01), indiquant que les différentes phases de latence observées de la méthanogénèse étaient liées à l'origine de la communauté microbienne et la disponibilité de la matière organique. Des différences similaires ont été signalées pour les sédiments naturels où les méthanogènes ont des temps de latence différents, en fonction de leur stade métabolique et de la présence d'accepteurs d'électrons autres que l'O25. Cependant, dans la présente étude, une réponse étonnamment similaire entre les traitements à l'air et au N2 (à l'exception des boues d'épuration, qui produit beaucoup moins de méthane que les deux autres types de boues et a montré une tendance incohérente) suggère que l'exposition à l'O2 a eu une incidence limitée, voire quelconque, influence sur la phase de latence et la récupération de la production de méthane (tableau 1).

Pour évaluer l'effet du séchage et de la réhumidification sur la solubilisation de la matière organique, nous avons évalué les changements dans les concentrations de carbone organique dissous (COD). Les niveaux de COD variaient parmi les trois échantillons de boues anaérobies, le niveau de COD le plus élevé se produisant dans les échantillons des digesteurs de déchets agricoles (2 526 ± 99 mg/L), suivi de ceux des déchets alimentaires (1 862 ± 18 mg/L) et des boues d'épuration ( 293 ± 5 mg/L) digesteurs. Néanmoins, les niveaux de COD dans les trois différents types de boues se sont produits dans le même ordre décroissant (c.-à-d. Déchets agricoles > déchets alimentaires > boues d'épuration) pendant tous les événements de séchage-réhumidification (tableau S1). Il est bien connu que le séchage peut modifier considérablement la qualité et les caractéristiques physicochimiques du COD, par exemple, dans les échantillons de sol et de sédiments aquatiques26,27, mais les informations concernant l'effet de séchage sur les boues anaérobies sont limitées à quelques études28,29,30, sans étude évaluant l'effet de séchage sur le COD en termes de microbes. Néanmoins, Knoop et al. (2018) ont observé une diminution du COD lors du séchage dans des digesteurs anaérobies fonctionnant avec des déchets organiques municipaux. Leurs résultats ont également montré une corrélation positive significative entre le niveau de COD et le Mg, Ca, Ni et Zn29 dissous.

Les concentrations de Mg, Zn et Ni affectent l'activité enzymatique microbienne31, tandis que le Ca est impliqué dans la régulation de la perméabilité membranaire microbienne32 ; ainsi, une accessibilité réduite de ces éléments pourrait réduire la tolérance microbienne au séchage. Comme prévu, nous avons observé une diminution du COD après chaque séchage et remouillage pour tous les types de boues, indépendamment du N2 et du séchage à l'air. Une hypothèse plausible pour cette diminution est que le séchage stabilise les micropores en raison de la cohésion des composants peu solubles et renforce les agrégats, entraînant ainsi une réduction du COD, comme cela a été observé pour les échantillons de sol33,34. De plus, le séchage peut également modifier l'hydrophobicité des particules, et une augmentation de l'hydrophobicité des sols peut ralentir l'augmentation du potentiel hydrique lors de la réhumidification suivante, diminuant ainsi la capacité de la matière organique à se redissoudre27,35,36.

Les structures de la communauté archéenne des trois types de boues avant les expériences (1_AW_I, 1_FW_I et 1_SS_I) étaient différentes, comme prévu en raison de leurs différentes sources de substrat (Fig. 1). Les communautés d'archées des digesteurs de déchets agricoles et de boues d'épuration étaient dominées par le genre acétolactique obligatoire Methanosaeta (43 et 48 % des communautés d'archées, respectivement), tandis que celles du digesteur de boues alimentaires présentaient l'abondance relative la plus élevée de Methanoculleus (66,5 % des communautés d'archées). communautés), suivi de Methanosarcina (24,0% des communautés archées) (Fig. 1). Methanosaeta ne peut utiliser que de l'acétate, et Methanoculleus peut utiliser du H2 et du formiate pour la production de méthane, tandis que Methanosarcina est très polyvalent dans sa gamme de substrats mais ne peut pas utiliser de formiate pour la production de méthane37,38. Le premier événement de séchage-réhumidification a favorisé un enrichissement en Methanobacterium par rapport à Methanosarcina dans les boues de la DA agricole. Cependant, l'abondance relative de Methanosarcina a considérablement récupéré et remplacé Methanobacterium et Methanosaeta (Fig. S1) après les deuxième et troisième événements de séchage-réhumidification, où une Bathyarchaeia archaea non classée est également devenue dominante. Parmi les genres d'archaea, Methanosarcina avait des abondances relatives relativement élevées dans tous les échantillons provenant des digesteurs de déchets agricoles et alimentaires, même après les événements de séchage et de remouillage, tandis que l'abondance relative de Methanobacterium a largement diminué. Dans la communauté archéenne du digesteur de boues d'épuration, Methanobacterium a prévalu, suivi de Methanosarcina, après les événements de séchage-réhumidification (Fig. 1). Dans l'ensemble, bien que les communautés d'archées d'origines différentes se soient développées différemment, les événements de séchage-réhumidification ont favorisé l'établissement de Methanosarcina par rapport aux autres méthanogènes. Fait intéressant, aucune différence claire n'a été observée concernant les compositions des communautés méthanogènes entre les traitements à l'air et au N2 séché.

Abondance relative de la communauté archéenne au niveau du genre de trois types de boues (déchets agricoles AW, déchets alimentaires FW et boues d'épuration SS) séparés après le séchage-réhumidification (le nom de l'échantillon se termine par "I") et les événements d'incubation (nom de l'échantillon se termine par "F"). De gauche à droite de chaque figure, les blocs correspondant aux premier, deuxième et troisième événements de séchage-réhumidification et d'incubation (les noms des échantillons commencent par 1, 2 et 3, respectivement). Lorsque le nom du genre n'a pas pu être attribué aux séquences, le niveau taxonomique classifié le plus proche est représenté : classe (C), ordre (O) et famille (F).

La découverte la plus inattendue de notre étude était que l'exposition à l'O2 pendant les traitements de séchage et de réhumidification n'affectait guère la production de méthane lors de l'étape d'incubation anaérobie ultérieure par les trois types de boues, comme en témoignent les quantités et les taux similaires de production de méthane après séchage avec air ou N2. Une phase de latence légèrement plus longue pour la récupération de la production de méthane par la communauté des archées séchées à l'air à partir des déchets alimentaires lors du premier événement de réhumidification et des boues d'épuration lors du troisième événement de réhumidification étaient des exceptions pour l'ensemble de l'expérience, alors que des phases de latence similaires ont été observées pour l'autre. conditions de traitement (tableau 1). Ces résultats combinés remettent en question notre compréhension actuelle de la sensibilité à l'O2 des méthanogènes. De plus, l'absence d'une distinction claire dans la structure de la communauté archéenne qui serait attendue entre les boues anaérobies séchées à l'air et au N2 suggère que la capacité de résistance à l'O2 était native même pour les communautés méthanogènes vivant dans des environnements anaérobies stricts. Quelques groupes de méthanogènes, représentés dans cette étude par des membres de Methanosarcina, ont montré une tolérance au stress supérieure à celle des autres méthanogènes de la communauté archéenne (Fig. 1). Dans les AD, par rapport à d'autres méthanogènes, Methanosarcina a souvent été identifié comme le méthanogène dominant en raison de sa grande adaptabilité aux conditions de fonctionnement variables du digesteur, telles qu'un pH bas et une teneur élevée en ammoniac et en sel39. Une dominance de Methanosarcina se produit également dans les écosystèmes naturels, par exemple, dans les sédiments des lacs oxbow amazoniens qui subissent des saisons pluvieuses et sèches périodiques5 et les croûtes de sol biologiques des régions arides connaissant des conditions sèches et oxiques40. Une étude récente a regroupé Methanosarcina en classe II parmi 40 autres méthanogènes concernant la tolérance aux oxydants en fonction de leurs séquences génomiques. De plus, l'étude a indiqué que cette tolérance élevée aux oxydants pourrait être attribuée à un niveau d'expression plus diversifié et plus élevé des enzymes antioxydantes et au développement d'une nouvelle voie d'élimination de l'O2/ROS par rapport à celles des méthanogènes de classe I2. Methanosarcina est également flexible dans l'utilisation de son substrat et se développe plus rapidement que Methanosaeta41, ce qui contribue à sa haute tolérance dans des conditions de stress. De plus, la tolérance élevée au stress de Methanosarcina peut être encore améliorée lorsqu'elle est hébergée dans une communauté au lieu d'être une culture pure42,43. L'assèchement, cependant, n'a pas expliqué la diminution de Methanoculleus (classe II) dans les boues de déchets alimentaires, étant donné que Methanoculleus s'est également avéré prédominant dans les sols secs et oxiques40. Une modification des caractéristiques de la matière organique après les événements de séchage et de remouillage conduisant à une augmentation de la disponibilité de l'acétate par rapport à H2 ou au formiate est une explication possible. Ce scénario aurait favorisé la renaissance de Methanosarcina acétolactique au lieu de Methanoculleus formiate et hydrogénotrophe dans les boues de déchets agricoles et alimentaires. Au niveau relativement faible de matière organique dans les boues d'épuration, cet effet aurait pu être limité.

La structure de la communauté bactérienne des trois types de boues avait des compositions relativement similaires mais avec des abondances relatives variables (Fig. 2a et b). Le phylum Firmicutes représentait respectivement 52 et 48 % du total des bactéries provenant des digesteurs de déchets agricoles et alimentaires, suivi par les Bacteroidetes (25 et 14 % des bactéries, respectivement). Les phylums Cloacimonetes, Chloroflexi, Atribacteria et Thermotogae étaient également dominants dans les digesteurs de déchets agricoles et alimentaires, avec quelques différences, notamment une abondance relative plus élevée de Thermotogae (16 %) dans le digesteur de déchets alimentaires que dans le digesteur de déchets agricoles et le présence de Synergistets dans le digesteur de déchets agricoles. La communauté bactérienne du digesteur de boues d'épuration était dominée par les phylums Proteobacteria (25%), Bacteroidetes (22%), Chloroflexi (21%) et Firmicutes (19%). Les actinobactéries (6%), les acidobactéries (3%), les égiribactéries (2%) et les spirochètes (2%) étaient également présentes en faible abondance, alors qu'elles étaient absentes des échantillons provenant des digesteurs de déchets agricoles et alimentaires (Fig. 2b).

Structure des communautés bactériennes des trois types de boues (AW : déchets agricoles, FW : déchets alimentaires et SS : boues d'épuration). ( a ) Analyse de mise à l'échelle multidimensionnelle non métrique (NMDS) basée sur le nombre de lectures ASV affichant la distribution de la communauté bactérienne colorée par les types de boues. ( b ) Abondance relative de la communauté bactérienne au niveau du phylum de trois types de boues séparées après le séchage-réhumidification (nom de l'échantillon se termine par "I") et les événements d'incubation (nom de l'échantillon se termine par "F"). De haut en bas, les diagrammes à barres correspondent aux déchets agricoles, aux déchets alimentaires et aux boues d'épuration. De gauche à droite, les graphiques à barres correspondent aux premier, deuxième et troisième événements de séchage-réhumidification et d'incubation (les noms des échantillons commencent par 1, 2 et 3, respectivement). Les bactéries avec des abondances relatives ≥ 1,0 % dans au moins un échantillon sont représentées.

Le premier événement de séchage-réhumidification a modifié la structure des trois communautés bactériennes, avec une augmentation substantielle d'un ordre de grandeur de l'abondance relative des protéobactéries de < 1 à 53 % (séchées à l'air) et 68 % (séchées au N2) dans les cultures agricoles. boues résiduaires; de 4 % à 34 % (séchées à l'air) et 13 % (séchées au N2) pour les boues de déchets alimentaires ; et de 25 % à 46 % (séchées à l'air) et 37 % (séchées au N2) pour les boues d'épuration (Fig. 2b). Cependant, l'abondance relative des protéobactéries a chuté (< 10 %) après le premier événement d'incubation, où les Firmicutes, en particulier dans les échantillons de digestat de déchets agricoles et alimentaires, dominaient la communauté bactérienne. Le même schéma, c'est-à-dire une dominance alternée entre Proteobacteria et Firmicutes pendant les événements de séchage-réhumidification et d'incubation, a été répété dans les deuxième et troisième cycles de traitements, et à la fin, ils ont surpassé la plupart des autres bactéries [également montré comme une diminution de la population indices de diversité (tableau S2)]. Au niveau du genre, ce processus s'est produit sous la forme d'une augmentation unifiée de l'abondance relative d'Hydrogenispora et d'Alkaliphilus au sein du phylum Firmicutes (Fig. S2), tandis que pour les Proteobacteria, l'augmentation de l'abondance relative différait quelque peu selon l'origine des communautés microbiennes, représenté par le genre Pusillimonas dans les échantillons de déchets agricoles et alimentaires et un membre non classé de la famille Burkholderiaceae dans les échantillons de boues d'épuration (Fig. S3). De plus, la famille Halobacteroidaceae, appartenant également au phylum Proteobacteria, a augmenté à la fin de l'expérience dans les échantillons de déchets alimentaires et de boues d'épuration. Le genre Hydrogenispora peut fermenter divers sucres pour produire de l'hydrogène et de l'acétate, tandis qu'Alkaliphilus peut fermenter des sucres en acétate et formiate44,45. Il a également été démontré que les membres de la famille Burkholderiaceae et Halobacteroidaceae fermentent divers sucres46,47, tandis que le genre Pusillimonas peut utiliser l'acétate comme source de carbone et potentiellement concurrencer les méthanogènes48. L'augmentation de l'abondance relative de Pusillimonas après les événements de séchage-réhumidification, en particulier plus tard pour les échantillons séchés à l'air, suggère que les bactéries acétolactiques pourraient avoir rivalisé temporellement avec les méthanogènes acétoclastes (dans notre cas Methanosarcina) pour l'acétate, en particulier lorsque ce dernier était inhibé. .

La dynamique des communautés microbiennes sous stress sec et oxique dans les AD a suscité un intérêt limité, et la plupart des études se sont concentrées sur les réponses dans les environnements naturels tels que le sol et les sédiments lacustres où une tendance générale à l'augmentation des phylums gram-positifs (par exemple, Firmicutes) par rapport à des embranchements gram-négatifs (p. ex., Proteobacteria et Bacteroidetes) ont été signalés5,49. La tolérance des bactéries au stress de séchage/sécheresse a également été relativement bien étudiée. Les caractéristiques physiologiques influençant la tolérance comprennent principalement l'épaisseur des parois cellulaires et la capacité de sporulation49. Ainsi, il n'est pas surprenant que Hydrogenispora et Alkaliphilus (appartenant aux Firmicutes), à la fois des bactéries sporulées et à Gram positif, aient montré une tolérance au stress globalement plus élevée que celle des Bacteroidetes (représentés par l'ordre des Bacteroidales, principalement à Gram négatif) dans notre étude44 ,50,51,52,53,54,55. Cependant, ces arguments n'expliquent pas l'augmentation de l'abondance du phylum Proteobacteria, représenté par les genres Pusillimonas, Pseudomonas et Nitrincola et les familles Burkholderiaceae et Halobacteroidaceae dans la présente étude, qui sont toutes des bactéries gram-négatives et non sporulées, à l'exception de quelques espèces d'Halobacteroidaceae qui peuvent produire des endospores46,47,56,57,58. Ainsi, il doit exister d'autres stratégies bactériennes qui contrent les effets de dessèchement. Une explication possible pourrait être la capacité de ces bactéries à produire et à accumuler des osmolytes, contribuant au maintien de la turgescence cellulaire et à la protection de la structure macromoléculaire des micro-organismes59. Une autre possibilité pourrait être un réseau établi entre différents groupes microbiens, c'est-à-dire qu'une interaction coopérative bénéfique dans les communautés microbiennes pourrait potentiellement améliorer leur résistance au stress environnemental60.

Pour évaluer si le stress de séchage-réhumidification pourrait affecter les interactions coopératives dans les communautés microbiennes, nous avons effectué une analyse de réseau de cooccurrence sur les communautés microbiennes après les événements de séchage-réhumidification et d'incubation. La figure 3 montre les corrélations de signification (p ≤ 0,001, R ≥ 0,5) dans un réseau microbien constitué d'archées et de bactéries contenant au moins trois nœuds (≥ 0,1 % en abondance relative) au niveau du genre en fonction de leur degré, de leur intermédiarité et de leur centralité de proximité. . Le modèle de réseau différait clairement entre les événements de séchage-réhumidification et de récupération/incubation (Fig. 3a et b). Une valeur R légèrement moins groupée et globalement inférieure s'est produite pour le groupe de séchage-réhumidification (Fig. 3a) que pour le groupe de récupération / incubation (Fig. 3b). Un genre non classé appartenant au phylum Aegiribacteria et au genre Methanolinea était positivement lié l'un à l'autre et présentait un degré relativement élevé de centralité dans les deux réseaux (Fig. 3, Tableaux S3 et S4). Ces taxons, cependant, se sont produits avec de faibles abondances relatives dans les échantillons (Fig. 2). Pour les échantillons traités par séchage et remouillage (Fig. 3a), Aegiribacteria était également positivement corrélé avec le genre Candidatus Methanofastidiosum via Bacteriodes vadinHA17 et Anaerolineaceae, qui était en outre corrélé avec un sous-groupe de méthanogènes, y compris Candidatus Methanomethylicus et Methanosaeta ; cependant, il était corrélé négativement avec Methanosarcina. Fait intéressant, la relation de compétition entre Methanosarcina et les deux autres méthanogènes était absente et remplacée par une interaction positive entre deux genres bactériens Hydrogenispora et Alkaliphilus, augmentant particulièrement après la phase d'incubation (Fig. 3b).

Analyse du réseau de cooccurrence basée sur la corrélation de l'abondance relative des lectures de variantes de séquence d'amplicon (ASV) pour les profils microbiens au niveau du genre ou au niveau taxonomique classifié le plus proche. (a) après les événements de séchage-réhumidification et (b) d'incubation. Les groupes bactériens et archéens sont représentés par des nœuds en vert et orange, respectivement. Chaque arête représente des corrélations significatives entre des paires de nœuds (p ≤ 0,001), où les corrélations positives et négatives sont respectivement colorées en vert et en rouge. L'épaisseur du bord est proportionnelle à la valeur R de la corrélation (R ≥ 0,5).

En général, l'analyse du réseau a suggéré un réseau globalement affaibli d'interactions entre les micro-organismes après les événements de séchage-réhumidification, tandis qu'une nouvelle corrélation positive a été identifiée après les événements d'incubation parmi les bactéries Hydrogenispora et Alkaliphilus en augmentation, ainsi qu'un sous-groupe de méthanogènes. Hydrogenispora et Alkaliphilus ont également été trouvés dans les rizières, un autre environnement exposé à des événements périodiques de séchage et de remouillage61,62. Étant donné que Hydrogenispora et Alkaliphilus sont toutes deux identifiées comme des bactéries fermentatives, produisant de l'acétate ainsi que de l'hydrogène (Hydrogenispora) et du formiate (Alkaliphilus)44,45, nos observations impliquent que leur augmentation de l'abondance relative pourrait potentiellement servir de nouveaux fournisseurs de substrats pour les deux formes dépendantes du formiate. , méthanogènes hydrogénotrophes et acétotrophes. Les corrélations entre Aegiribacteria et Methanolinea doivent encore être explorées, à l'exception d'une étude récente rapportant leur cooccurrence dans des digesteurs anaérobies à forte teneur en sulfure63. De plus, Aegiribacteria et Methanolinea ont montré un degré relativement élevé de centralité, de proximité et de connectivité dans les groupes de séchage-réhumidification et de récupération, tandis que leur interdépendance a considérablement diminué après l'étape d'incubation (tableau S4), ce qui suggère qu'elles pourraient agir comme des espèces clés dans les groupes méthanogènes. récupération de la fonction selon Berry et Widder22.

Contrairement aux connaissances actuelles établies concernant la toxicité sévère de l'O2/des oxydants pour les méthanogènes, nos observations ont indiqué de manière inattendue une structure de communauté méthanogène similaire et une récupération de la production de méthane après séchage/mouillage avec et sans la présence d'O2. Il n'est pas non plus clair si le séchage favorise la communauté microbienne anaérobie dans l'établissement de sa stratégie pour résister à l'O2/aux oxydants. Par conséquent, les recherches futures devraient examiner attentivement les gènes qui sont régulés dans les méthanogènes dans ces conditions afin de révéler davantage leurs mécanismes d'autoprotection sous O2/oxydants ou stress de séchage. Notre étude a montré que les caractéristiques originales des boues de DA, y compris la teneur en COD et la composition des communautés microbiennes, semblaient être des facteurs clés déterminant la tolérance au séchage et à la réhumidification, comme le révèle la production de méthane. La production de méthane récupérée à plusieurs reprises après des événements de séchage et de remouillage implique que les micro-organismes peuvent former de nouveaux réseaux d'interaction métabolique conduisant à des communautés plus tolérantes au stress.

Les données brutes de séquençage de l'ADN obtenues dans la présente étude sont disponibles dans la base de données du National Center for Biotechnology Information (NCBI) sous le numéro d'accès PRJNA736312, BioSample : SAMN19641899 (Bacteria), SAMN19643011 (Archaea).

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Les auteurs tiennent à remercier le professeur Bo H. Svensson et le professeur Ralf Conrad pour leurs précieux commentaires et avis sur ce manuscrit. Cette étude a été financée par l'Agence suédoise de l'énergie [numéro de subvention : 35624-2] et menée au sein du Centre de recherche sur le biogaz hébergé par l'Université de Linköping, en Suède.

Financement en libre accès fourni par l'Université de Linköping.

Ces auteurs ont contribué à parts égales : Tong Liu et Xiaoxiao Li.

Département des sciences moléculaires, Uppsala BioCenter, Université suédoise des sciences agricoles, 750 07, Uppsala, Suède

Tong Liu et Anna Schnürer

Département de médecine de laboratoire, Hôpital Putuo, Université de médecine traditionnelle chinoise de Shanghai, Shanghai, 200062, République populaire de Chine

Xiaoxiao Li

Département d'études thématiques - Changement environnemental, Université de Linköping, 581 83, Linkoping, Suède

Xiaoxiao Li, Sepehr Shakeri Yekta, Annika Björn et Alex Enrich-Prast

State Key Laboratory of Bioreactor Engineering and Institute of Applied Chemistry, East China University of Science and Technology, Shanghai, 200237, République populaire de Chine

Xiaoxiao Li & Bo-Zhong Mu

Unité multi-utilisateurs d'analyse environnementale, Université fédérale de Rio de Janeiro – UFRJ, Av. Carlos Chagas Filho, 373, Bloco A, Ilha do Fundão, Rio de Janeiro, RJ, CEP 21941-971, Brésil

Laura Shizue Moriga Masuda & Alex Enrich-Past

Centre de recherche sur le biogaz, Université de Linköping, 581 83, Linköping, Suède

Tong Liu, Xiaoxiao Li, Sepehr Shaker Yekta, Annika Bjorn, Anna Schnürer et Alex Enrich-Prast

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Conceptualisation, AP et BM ; méthodologie, TL et AS (microbiologie), XL, LM et AP (culture anaérobie et traitement de séchage-réhumidification); validation, TL et AP ; analyse formelle, TL et XL ; enquête, TL et XL; ressources, AS et AP ; conservation des données, TL et XL ; rédaction - préparation du projet original, AP (résumé et introduction), TL (microbiologie, méthodes, résultats et discussion), XL (méthodes, culture anaérobie et traitement de séchage-réhumidification); rédaction—révision et édition, TL, XL, SY, AB, AS et AP ; visualisation, TL et XL ; supervision, AS (microbiologie) et AP (culture anaérobie et traitement de séchage-réhumidification); administration de projet, AP, AB et AS ; acquisition de financement, AP, AB et AS. Tous les auteurs ont lu et accepté la version publiée du manuscrit.

Correspondance à Tong Liu ou Alex Enrich-Prast.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Liu, T., Li, X., Yekta, SS et al. Absence d'effet de l'oxygène sur la structure microbienne et la production de méthane lors des événements de séchage et de remouillage. Sci Rep 12, 16570 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-20448-5

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Reçu : 11 juillet 2022

Accepté : 13 septembre 2022

Publié: 04 octobre 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-20448-5

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